Especies causantes de la helmintiasis en aves de producción
Los helmintos nematodos y cestodos son parásitos gastrointestinales comunes en aves de producción. Se han documentado aproximadamente 100 especies de vermes en aves silvestres y domésticas en EE. UU. Los nematodos (gusanos redondos) son los más significativos, tanto por el número de especies como por su repercusión económica.
La parasitación por acantocéfalos (vermes de cabeza espinosa) y trematodos (duelas) es menos frecuente en aves de producción. Los parásitos anélidos tienen una importancia comparativa menor en aves de producción, pero se han reportado casos de infestación por sanguijuelas en especies acuáticas.
De las especies de helmintos encontradas en aves de producción comercial, Ascaridia galli es, con diferencia, el más común (véanse las fotografías A. galli procedente de pollos y A. galli en el duodeno).
Cortesía del Dr. Rüdiger Hauck.
Cortesía del Dr. Rüdiger Hauck.
Los estudios de campo muestran que las aves de producción criadas en libertad pueden estar muy parasitadas; por lo tanto, las medidas de control, como la prevención de infestaciones o la quimioterapia, pueden mejorar la ganancia de peso y la producción de huevos. La prevalencia de las helmintiasis es mayor en pollos criados en libertad que en pollos criados en jaula (1).
Por lo general, los nematodos tienen géneros separados con morfologías distintas; por ejemplo, los machos de Tetrameros spp. son delgados y alargados, mientras que las hembras grávidas tienen forma de globo. El tamaño y la forma de las especies de nematodos varían ampliamente; los ascáridos son robustos y largos (hasta 116 mm); los capiláridos son más delicados, delgados y largos (60 mm), y otros nematodos, como el verme cecal Heterakis gallinarum, son mucho más cortos (2-12 mm). Véase la fotografía deH. gallinarum).
Cortesía del Dr. Rüdiger Hauck.
Los cestodos (tenias) también tienen tamaños muy variados. Las especies del género Raillietina pueden medir >30 cm, mientras que Davainea proglottina mide a menudo menos de 4 mm. Las proglótides de ciertos cestodos son hermafroditas. Se han documentado casos de pollos y pavos con millares de cestodos.
Véase la tabla Helmintos frecuentes en aves de producción para obtener información sobre los nematodos y cestodos comunes en las aves de producción.
Helmintos frecuentes en aves de producción
Parásito | Huésped | Hospedador intermediario o ciclo biológico | Órgano infestado | Patogenicidad |
|---|---|---|---|---|
Nematodos | ||||
Amidostomum anseri | Pato, ganso, paloma | Directo | Molleja | Grave |
Ascaridia dissimilis | Pavo | Directo | Intestino delgado | Moderado |
Ascaridia galli | Pollo, pavo, pato, codorniz | Directo | Intestino delgado | Moderado |
Capillaria annulata (también denominada Eucoleus annulatus) | Pollo, pavo, pato, aves de caza | Lombrices de tierra | Esófago, buche | Moderado a grave |
Capillaria caudinflata (también denominada Aonchotheca caudinflata) | Pollo, pavo, pato, aves de caza, paloma | Lombrices de tierra | Intestino delgado | Moderado a grave |
Capillaria contorta (también denominada Eucoleus contortus) | Pollo, pavo, pato, aves de caza | Ninguno o lombrices de tierra | Boca, esófago, buche | Grave |
Capillaria obsignata (también denominada Baruscapillaria obsignata) | Pollo, pavo, ganso, paloma, aves de caza, codorniz | Directo | Intestino delgado, ciego | Grave |
Cheilospirura hamulosa | Pollo, pavo, aves de caza | Saltamontes, escarabajos | Molleja | Moderado |
Cyathostoma bronchialis | Pavo, pato | Lombriz de tierra o ciclo directo | Tráquea | Grave |
Cyrnea colini | Pavo, aves de caza | Cucarachas | Proventrículo | Leve |
Dispharynx nasuta | Pollo, pavo, aves de caza, paloma | Cochinilla | Proventrículo | Moderado a grave |
Gongylonema ingluvicola | Pollo, aves de caza | Escarabajos, cucarachas | Buche, esófago, proventrículo | Leve |
Heterakis gallinarum | Pollo, pavo, pato, aves de caza | Directo | Ciego | Leve, pero transmite el agente de la histomoniasis |
Heterakis isolonche | Codorniz, pato, faisán | Directo | Ciego | Grave |
Ornithostrongylus quadriradiatus | Paloma, tórtola | Directo | Intestino delgado | Grave |
Oxyspirura mansoni | Pollo, pavo, gallina de Guinea, codorniz | Cucarachas | Ojo | Moderado |
Strongyloides avium | Pollo, pavo, codorniz, ganso | Directo | Ciego | Moderado |
Subulura brumpti | Pollo, pavo, pato, aves de caza | Tijeretas, saltamontes, escarabajos, cucarachas | Ciego | Leve |
Syngamus trachea | Pollo, pavo, faisán, codorniz | Ninguno o lombrices de tierra | Tráquea | Grave |
Tetrameres americana | Pollo, pavo, pato, aves de caza, paloma | Saltamontes, cucarachas | Proventrículo | Moderado a grave |
Trichostrongylus tenuis | Pollo, pavo, pato, aves de caza, paloma | Directo | Ciego | Grave |
Cestodos | ||||
Choanotaenia infundibulum | Pollo | Mosca doméstica | Intestino superior | Moderado |
Davainea proglottina | Pollo | Babosas, caracoles | Duodeno | Grave |
Metroliasthes lucida | Pavo | Saltamontes | Intestino | Desconocido |
Raillietina cesticillus | Pollo | Escarabajos | Duodeno, yeyuno | Leve |
Raillietina echinobothrida | Pollo | Hormigas | Intestino grueso | Grave, nódulos |
Raillietina tetragona | Pollo | Hormigas | Intestino grueso | Grave |
Transmisión de la helmintiasis en aves de producción
La cría moderna intensiva de aves ha reducido significativamente la frecuencia y la variedad de infestaciones endoparasitarias, como la helmintiasis, muy comunes en aves de instalaciones extensivas y en aves de traspatio. Sin embargo, todavía se pueden dar parasitaciones graves en aves ponedoras, reproductoras y pavos criados en el suelo, así como en aves de caza criadas en granja si existen problemas de manejo. Algunos factores que pueden contribuir a estas infestaciones son el mal mantenimiento de la cama (que fomenta la propagación de hospedadores intermediarios y la acumulación de huevos infestantes) y la resistencia de los parásitos a los fármacos usados frente a ellos.
La distribución de las infestaciones ocasionadas por nematodos como H. gallinarum y Syngamus trachea puede aumentar debido a la abundancia de hospedadores intermediarios invertebrados específicos en determinadas estaciones o climas (p. ej., con las lluvias primaverales salen a la superficie un número elevado de lombrices). Algunas especies se han asociado con un gran número de escarabajos oscuros, que pueden actuar como vectores mecánicos de los huevos infectados.
Los nematodos pueden tener un ciclo biológico directo, específico para cada especie, y con contagio de ave a ave por ingestión de huevos infectados o larvas, o un ciclo indirecto, que necesita un hospedador intermediario (p. ej., insectos, caracoles o babosas). Los huevos de muchas especies de nematodos son resistentes a las bajas temperaturas y a los desinfectantes, pero pueden ser más sensibles al calor y a la desecación. Los huevos de A. galli y H. gallinarum pueden sobrevivir hasta dos años en el suelo.
El ciclo biológico de A. galli es simple y directo:
Los huevos de las heces son infectantes en 10-12 días cuando se encuentran en condiciones óptimas.
Los huevos infectantes se ingieren, se incuban en los proventrículos y las larvas viven libres en la luz del duodeno durante los primeros 9 días.
Las larvas penetran en la mucosa, causando hemorragias, vuelven a la luz a los 17-18 días y alcanzan la madurez a los 28-30 días.
Los niveles de infección a menudo se subestiman, ya que los estadios larvarios tempranos son apenas visibles y pueden permanecer durante periodos prolongados dentro de los tejidos intestinales; mientras que los parásitos adultos, situados en la luz, suelen ser menos numerosos, debido a que la mayoría de las larvas mueren antes de alcanzar la madurez. La maduración de los estadios larvarios puede verse entorpecida también por el número de vermes adultos: cuando hay muchos, las larvas permanecen más tiempo en los tejidos intestinales y continúan causando daño.
El ciclo biológico de H. gallinarum es similar al de A. galli, pero el intervalo entre la infestación y la aparición de vermes maduros es de tan solo unas 2 semanas. La mayor producción ovígera por huevo ingerido se observa en el faisán de cuello anillado, seguido por la gallina de Guinea y el pollo.
Las larvas están muy relacionadas con el tejido cecal, pero raras veces existe una verdadera fase tisular. La mayoría de los vermes adultos se encuentran en el fondo de los ciegos (véase la fotografía de H. gallinarum en bolsas cecales). Las lombrices de tierra pueden ingerir los huevos del verme cecal. Las larvas de Heterakis migran a la cavidad celómica de las lombrices de tierra y pueden permanecer vivas allí durante años. Las lombrices de tierra pueden ser una fuente de infestación si las ingieren las aves de producción. Los escarabajos oscuros también pueden actuar como vector mecánico.
Cortesía de la Dra. Jean Sander.
El ciclo biológico de Capillaria puede ser directo (C. obsignata), precisar un hospedador intermediario, como la lombriz de tierra (C. annulata y C. caudinflata), o una combinación de los dos anteriores (C. contorta). El desarrollo de las larvas dura 8-15 días, en función de la temperatura. Los vermes alcanzan la madurez 20-26 días después de su ingestión por el hospedador final (véanse las microfotografías de huevo de capilaria y huevos en verme grávido).
Cortesía de la Dra. Jean Sander.
Cortesía de la Dra. Jean Sander.
El nematodo Syngamus trachea se encuentra en la tráquea y los pulmones de muchas aves domésticas y varias especies silvestres (véase la fotografía de S. trachea). La transmisión puede producirse de forma directa por la ingestión de huevos o larvas infestantes; no obstante, sobre el terreno, las infestaciones intensas se asocian con la ingestión de hospedadores intermediarios, como la lombriz de tierra, el caracol, la babosa y artrópodos (p. ej., moscas).
Muchas de las larvas del parásito forman quistes y pueden sobrevivir en estos invertebrados durante años. Si bien este nematodo no constituye un problema en la cría intensiva de aves de granja, produce pérdidas económicas graves en granjas intensivas y en pollos criados al aire libre, faisanes, pavos y pavos reales. Cyathostoma bronchialis es un nematodo que infecta a los gansos y los patos.
Cortesía del Dr. Rüdiger Hauck.
Los huevos de Oxyspirura mansoni(verme ocular de Manson) se depositan en el ojo, alcanzan la faringe por el conducto nasolagrimal, se tragan, se excretan con las heces y después son ingeridos por la cucaracha de Surinam, Pycnoscelus surinamensis. Las larvas logran el estado infestante en la cucaracha. Cuando los pollos ingieren los hospedadores intermediarios infectados, las larvas se liberan, migran por el esófago hasta la boca y atraviesan el conducto nasolagrimal hasta llegar al ojo, donde se completa el ciclo. Otras especies de insectos también pueden servir como hospedadores intermediarios.
Los cestodos necesitan un hospedador intermediario (p. ej., insectos, crustáceos, lombrices de tierra o caracoles). Las aves ponedoras en suelo, las reproductoras y los pollos de engorde se infestan por Raillietina cesticillus al ingerir los hospedadores intermediarios, pequeños escarabajos que crían en camas contaminadas. Las ponedoras en jaulas en criaderos sin telas mosquiteras se pueden infestar por Choanotaenia infundibulum al ingerir moscas domésticas, que son sus hospedadores intermediarios. Los escarabajos oscuros que se encuentren en las proximidades también puede servir como hospedadores intermediarios.
Se han encontrado más de 3000 ejemplares microscópicos de D. proglottina en una misma ave. Muchas especies de babosas y caracoles sirven de hospedador intermediario y en una misma babosa se han encontrado >1500 parásitos infestantes.
Patogenia y hallazgos clínicos de la helmintiasis en aves de producción
Ascaridia, Heterakis y Capillaria spp. son helmintos ampliamente extendidos. Pueden originar signos clínicos inespecíficos, como deficiencias de desarrollo, falta de actividad, disminución del apetito o del rendimiento; en casos graves, pueden causar la muerte del animal. Si hay un gran número de parásitos, pueden llegar a bloquear el tracto intestinal.
Los ascáridos pueden emigrar hasta el oviducto, a través de la cloaca, e introducirse dentro del huevo, lo que causa un problema estético, aunque no de salud pública. Esto puede evitarse mediante una inspección cuidadosa de los huevos antes de enviarlos al mercado (véanse la microfotografía de huevos de A. galli y la fotografía de intestino delgado con infestación por A. galli).
A. dissimilis (nematodo del pavo) también puede migrar fuera del intestino a través del sistema portal y entrar en el hígado, donde causa granulomas hepáticos.
Cortesía de la Dra. Jean Sander.
Cortesía de la Dra. Jean Sander.
H. gallinarum tiene una capacidad patógena aún menor. En números elevados, puede provocar engrosamiento, inflamación o formación de nódulos en las paredes cecales. La infestación por H. gallinarum se ha asociado con granulomas hepáticos y cecales. H. isolonche, que es muy patógeno en los faisanes; puede causar una mortalidad de hasta un 50 %. H. gallinarum transporta Histomonas meleagridis, el protozoo que causa la histomoniasis.
C. contorta (en mucosas de buche y esófago) y C. obsignata (en la pared del intestino delgado) causan engrosamiento e inflamación importantes de los órganos (véase la fotografía de C. contorta). Las aves que albergan un gran número de estos vermes filamentosos muestran debilidad y demacración, y pueden morir.
Cortesía de la Dra. Jean Sander.
Las aves jóvenes son las que permanecen afectadas más gravemente por los nematodos. Los primeros brotes epidémicos se caracterizan por muerte súbita y neumonía verminosa. Posteriormente, se puede observar jadeo, ahogo, sacudidas de cabeza, inanición, emaciación y sofoco en animales. La necropsia revela una obstrucción de tráquea, bronquios y pulmones causada por los nematodos adultos (véase la fotografía de lumen traqueal infestado por S. trachea. Puede existir una inflamación de las vías respiratorias.
La hembra, de color rojo sangre, suele estar adherida en cópula con un macho (mucho más pequeño y más pálido) y con la cabeza profundamente incrustada en los tejidos del hospedador. La pareja tiene un aspecto de "Y" o "de tenedor".
Cortesía de la Dra. Jean Sander.
Oxyspirura mansoni es un nematodo delgado de 12-18 mm de largo, que se encuentra debajo de la membrana nictitante del pollo y de otras aves, en regiones tropicales y subtropicales. El parásito provoca distintos grados de inflamación, lagrimeo, opacidad corneal y trastornos visuales.
Otros nematodos:
Amidostomum anseris ataca el revestimiento de la molleja de los patos y gansos, y causa una decoloración oscura, necrosis y descamación en los puntos donde se localizan los parásitos.
Dispharynx nasuta provoca úlceras, engrosamiento y maceración del proventrículo; puede ser mortal en aves con infestaciones intensas.
Tetrameres americana, un gusano rojo brillante visible a través de la pared del proventrículo, produce diarrea, emaciación y, en casos de infestación intensa, la muerte del animal.
Trichostrongylus tenuis causa una inflamación de los ciegos, pérdida de peso, anemia y muerte, especialmente en aves jóvenes.
Ornithostrongylus quadriradiatus, un parásito chupador de sangre, hace que las palomas regurgiten un líquido teñido de bilis, mezclado con alimentos. A continuación, causa una diarrea mucoide verdosa (debida a intestino hemorrágico), emaciación y muerte.
La mayoría de los cestodos patogénicos se encuentran en el intestino delgado; el escólex, que suele estar incrustado en la mucosa intestinal, origina lesiones leves. Davainea proglottina puede producir pérdida de peso. Raillietina tetragona causa pérdida de peso y disminución de la producción de huevos; R. echinobothrida provoca granulomas en los lugares donde se incrusta ("enfermedad nodular").
Diagnóstico de la helmintiasis en aves de producción
Identificación de parásitos individuales por morfología o pruebas biológicas moleculares.
Detección de huevos en heces mediante flotación o sedimentación
El diagnóstico fiable de helmintiasis puede establecerse una vez realizada la identificación rigurosa de los parásitos recuperados individualmente con métodos biomoleculares. Las recomendaciones de tratamiento y gestión de los lotes solo serán útiles si se logra la identificación del parásito específico (véase la fotografía de helmintos no identificados).
Cortesía del Dr. Rüdiger Hauck.
Para determinar la especie por morfología, los gusanos detectados durante la necropsia deben extraerse cuidadosamente, colocarse en una solución salina y examinarse con un microscopio. Sin embargo, a menudo los vermes son frágiles e identificarlos puede resultar difícil para los no expertos; esto se complica aún más debido a que existen variaciones intraespecie.
La detección de huevos de vermes, mediante flotación o sedimentación fecales, permite confirmar de forma confiable la presencia de vermes. Sin embargo, de esta forma normalmente no se puede identificar la especie. Además, las hembras ponen los huevos de forma intermitente y en número variable: la ausencia de huevos en una muestra no significa necesariamente que no haya vermes.
Se han descrito sistemas de ELISA para detectar anticuerpos frente a A. galli. Sin embargo, no están disponibles comercialmente, y los anticuerpos detectados no son específicos de especie.
La identificación de la especie mediante métodos moleculares puede hacerse mediante PCR, utilizando cebadores universales que amplifican el gen de la subunidad 2 de la citocromo c oxidasa (COX2), un fragmento del gen del ADNr que contiene los espaciadores internos transcritos, o el gen de la subunidad 1 de la nicotinamida adenina dinucleótido deshidrogenasa, seguido de la secuenciación de los productos de la PCR.
Cada vez se describe más el uso de la PCR y de la amplificación isotérmica mediada por bucle (LAMP) para detectar vermes específicos, como A. galli, distintas Heterakisspp. o Raillietina spp. No obstante, no se ha validado la especificidad de algunas de estas pruebas frente a otros géneros, solo frente a especies del mismo género. En general, hay pocas secuencias de referencia publicadas, que son necesarias para validar las pruebas para el diagnóstico rutinario.
Tratamiento y control de la helmintiasis en aves de producción
Pocos fármacos disponibles
Tratamiento solo para aves con infestación intensa y que presentan signos clínicos
El número de medicamentos aprobados para el tratamiento de la helmintiasis en aves de producción está descendiendo. También hay informes de que los helmintos están desarrollando resistencias a los fármacos.
Para reducir la posible propagación de la resistencia, el tratamiento debe limitarse a las aves con infestación intensa que muestran signos clínicos de la enfermedad. Este tratamiento dirigido también parece disminuir más eficazmente la carga de vermes y el número acumulado de huevos de parásitos ambientales, que el tratamiento rutinario no dirigido. Sin embargo, se ha descrito que las cargas de vermes se recuperan rápidamente después de la desparasitación.
La mejora del manejo y saneamiento en las operaciones de confinamiento suele reducir los niveles de parásitos en aves. En aves de pastoreo, la única opción es trasladarse a nuevos pastos, aunque el beneficio que puede resultar será de corta duración.
La aplicación de insecticidas autorizados a los suelos y nidales, cuando las instalaciones no están ocupadas, puede interrumpir el ciclo biológico del parásito y, en consecuencia, destruir a su hospedador intermediario. Cuando se vuelven a utilizar las instalaciones, los grupos de aves de diferentes especies o edades deben mantenerse completamente separados para evitar la difusión de los parásitos. La migración de escarabajos oscuros u otros insectos puede contaminar alojamientos nuevos, incluso muy separados.
No hay muchos compuestos aprobados en EE. UU. Por la frecuencia con la que cambian las reglamentaciones, el estatus de cualquier medicación debe comprobarse previamente, antes de su administración. La lista de fármacos aprobados para su uso en animales en EE. UU. está disponible en línea en Animal Drugs @ FDA (también conocido como el Green Book), y la lista de piensos medicamentosos aprobados se encuentra en las Blue Bird Labels del Centro de Medicina Veterinaria de la FDA.
En aves productoras de carne o huevos para comercializar, solo pueden emplearse fármacos autorizados. Deben seguirse al pie de la letra las instrucciones del etiquetado y las dosis recomendadas, con un cumplimiento escrupuloso de los periodos de supresión. Los veterinarios que busquen orientación para asignar tiempos de espera para fármacos usados en aves de consumo deben consultar el Banco de datos para evitar residuos en animales de consumo (Food Animal Residue Avoidance Databank, FARAD).
Se han descrito varios compuestos eficaces contra las infestaciones por nematodos, pero no están aprobados para su uso en aves de producción u otras especies aviares en EE. UU.
El fenbendazol es un benzimidazol antihelmíntico aprobado para pollos en EE. UU. frente a A. galli y H. gallinarum(1 mg/kg, por vía oral en el agua de bebida, cada 24 horas, durante 5 días consecutivos). En los EE. UU., está permitido administrar un alimento medicado de tipo C con fenbendazol frente a A. dissimilis y H. gallinarum a pavos en crecimiento, si se administra a razón de 16 g de fenbendazol por tonelada métrica de alimento, durante 6 días. En algunas jurisdicciones, puede no estar permitido el uso extraoficial.
El fenbendazol también ha demostrado ser eficaz contra Ascaris spp. cuando se administra una vez a 10-50 mg/kg; si es necesario, el tratamiento puede repetirse al cabo de 10 días (uso extraoficial en EE. UU.). La administración diaria de 10-50 mg/kg de fenbendazol, durante 5 días, es eficaz contra Capillaria (uso extraoficial en EE. UU.).
El fenbendazol también es eficaz contra otros nematodos cuando se administra en dosis de 10-50 mg/kg, cada 24 horas, durante 3-5 días, o como dosis única de 20-100 mg/kg, y cuando se añade al agua de bebida a 125 mg/l, durante 5 días, o al alimento a razón de 100 mg/kg (todos usos extraoficiales en EE. UU.). A una dosis de 20 mg/kg, durante 3-4 días, elimina los nematodos en faisanes (uso extraoficial en EE. UU.).
El tratamiento de las infestaciones intensas por nematodos en pollos debe realizarse con cautela.
Se ha descrito la migración visceral de las larvas, y el tratamiento de infestaciones intensas puede provocar la muerte de parásitos en migración, lo que puede desencadenar un síndrome o una reacción similar al choque, potencialmente mortal.
Se han descrito toxicosis en palomas que recibieron fenbendazol a razón de 30 mg/kg, durante 5 días.
El fenbendazol no debe administrarse durante la muda, ya que puede interferir con el crecimiento de las plumas.
El flubendazol (1,43 mg/kg) se usa ampliamente en Europa contra Ascaridia spp. y H. gallinarum.
El tartrato de pirantel se ha mostrado más eficaz que el pamoato de pirantel frente al estadio adulto de A. galli, y ha mostrado cierta eficacia frente a Capillaria spp. cuando se administra a una dosis de 15-25 mg/kg (uso extraoficial en EE. UU.).
Los productores de aves de granja que deseen llevar a cabo un tratamiento contra los nematodos deben ser conscientes de que la expulsión del parásito es un remedio a corto plazo, si no se retira completamente el escólex o si no se impide que el hospedador intermediario sea una fuente de reinfestación.
El butinorato en combinación con piperazina y fenotiacina, como aditivo alimentario o en comprimidos individuales, ha demostrado cierta eficacia. Otros fármacos experimentales prometedores son el clorofeno, la niclosamida y el praziquantel, pero ninguno de ellos está permitido en EE. UU.
El uso de tierra de diatomeas al 2 %, como suplemento en el alimento y administrada de forma continua, reduce el número de Heterakis y Capillaria en pollos. Se ha medido la eficacia de varios aceites esenciales y extractos de plantas, pero sin resultados sólidos.
Conceptos clave
La helmintiasis es una infestación por vermes parásitos que, a menudo, no causa signos clínicos.
La diferenciación confiable de las especies se realiza basándose en la morfología de los vermes adultos. La detección de huevos en las heces prueba que existe infestación, pero no siempre ayuda a diferenciar la especie.
El control se basa en la mejora de la gestión y el saneamiento. En pollos y pavos, hay muy pocos compuestos aprobados, y deben usarse solo en casos graves.
Referencias
Shifaw A, Feyera T, Walkden-Brown SW, Sharpe B, Elliott T, Ruhnke I. Global and regional prevalence of helminth infection in chickens over time: a systematic review and meta-analysis. Poult Sci. 2021;100(5):101082. doi:10.1016/j.psj.2021.101082
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