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VERSÃO PARA PROFISSIONAIS DE SAÚDE

Vírus do Nilo Ocidental em aves

PorNicole M. Nemeth, DVM, PhD, DACVP, Departments of Population Health and Pathology, University of Georgia;
Melanie R. Kunkel, DVM, MPH, PhD, College of Veterinary Medicine, Cornell University
Revisado/Corrigido Modificado mar. 2024
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O vírus do Nilo Ocidental (família Flaviviridae, gênero Orthoflavivirus) é um patógeno disseminado e transmitido por mosquitos, mantido na natureza em ciclos de transmissão ave-mosquito. Os hospedeiros terminais incluem cavalos, humanos e várias outras espécies de mamíferos, e a doença fatal é um possível desfecho da infecção em algumas espécies. Répteis, incluindo jacarés, também são suscetíveis à doença. É principalmente um patógeno de aves exóticas e silvestres, nos quais pode causar doença neurológica fatal. As infecções agudas podem ser diagnosticadas por sinais clínicos neurológicos sugestivos (p. ex., ataxia, fraqueza, paresia nos membros posteriores, inclinação da cabeça, tremores, torcicolo, convulsões) ou exame histológico combinado com isolamento do vírus, ensaio de RT-PCR ou exame imuno-histoquímico. Alguns pacientes podem se recuperar com cuidados de suporte, como administração de fluidos e alimentação assistida; no entanto, o prognóstico geralmente é ruim em casos de doença neurológica grave.

O vírus do Nilo Ocidental (WNV), relatado em todos os continentes, exceto na Antártica, é o flavivírus mais disseminado. Foi um dos primeiros vírus transmitidos por artrópodes (ou seja, arbovírus) identificados que infectam humanos; ele foi isolado pela primeira vez a partir de uma mulher febril em Uganda, em 1937.

Inicialmente, epidemias foram relatadas em Israel (nos anos de 1950), seguido por relatos na França e Rússia (nos anos de 1960) e Bielorrússia e Ucrânia (nos anos de 1970). O papel dos mosquitos na transmissão do vírus e o das aves silvestres como hospedeiras-reservatórios (amplificadoras) do vírus foram descritos na década de 1950.

O WNV foi associado pela primeira vez à doença em espécies de aves domésticas em 1997, em Israel, quando bandos de gansos jovens foram afetados por uma doença neurológica. Em agosto de 1999, a doença surgiu pela primeira vez no Hemisfério Ocidental, quando aves silvestres e de zoológico, cavalos e humanos morreram na região nordeste dos EUA, inicialmente na região da cidade de Nova York.

Aves domésticas são geralmente muito menos suscetíveis à doença associada ao WNV do que outras espécies de aves, embora alguns gansos e patos possam desenvolver doença fatal.

A suscetibilidade à doença associada ao WNV varia muito entre as espécies de aves silvestres, variando de infecção subclínica a morte (com taxas de mortalidade próximas de 100%). Espécies na família Corvidae (p. ex., corvos e gralhas) são consideradas as mais suscetíveis à morbidade grave e morte devido ao WNV, embora muitas aves de rapina (p. ex., corujas, gaviões e águias), algumas aves canoras, aves aquáticas e outras aves possam desenvolver doença fatal.

Entre as aves de caça silvestres, o tetraz-cauda-de-faisão e o tetraz-de-colar desenvolvem a doença e morrem com frequência, enquanto outras aves de caça geralmente são menos suscetíveis à doença grave. Consulte também a seção sobre encefalomielite arboviral equina.

Etiologia do vírus do Nilo Ocidental em aves

O vírus do Nilo Ocidental está na família Flaviviridae, que contém os gêneros Orthoflavivirus, Hepacivirus, Pestivirus e Pegivirus:

  • Os orthoflavivírus incluem WNV, vírus da encefalite japonesa (JEV), vírus da dengue (DENV) e vírus da febre amarela (YFV).

  • Os Hepacivírus incluem os vírus da hepatite B e C.

  • Os Pestivírus afetam principalmente mamíferos ungulados.

  • Os Pegivírus não foram claramente associados à doença, mas causam infecções persistentes em uma ampla variedade de mamíferos.

O gênero Orthoflavivirus contém mais de 70 vírus, que são classificados ainda em grupos de vírus transmitidos por carrapatos e transmitidos por mosquitos. Alguns vírus transmitidos por mosquitos dentro desse gênero (p. ex., WNV e JEV) formam o complexo sorológico da encefalite japonesa (ou seja, grupo encefalítico), enquanto outros (p. ex., DENV, YFV) estão no grupo de febre hemorrágica (ou seja, grupo não encefalítico). 

Epidemiologia do vírus do Nilo Ocidental em aves

A distribuição geográfica dos flavivírus transmitidos por mosquitos, como o vírus do Nilo Ocidental, depende grandemente do habitat preferido dos mosquitos vetores em questão, sendo principalmente espécies dos mosquitos do gênero Culex os transmissores de flavivírus encefalíticos no hemisfério norte. O WNV é endêmico em muitos países da África, Ásia, sul da Europa e Américas do Norte, Central e do Sul. A epidemia em humanos pode ocorrer em intervalos raros e imprevisíveis, geralmente devido a condições ambientais que alteram a atividade do mosquito.

A maioria dos flavivírus é transmitida por mosquitos ou carrapatos vetores, embora alguns não tenham atualmente vetores reconhecidos. O WNV foi detectado em, pelo menos, 43 espécies de mosquitos nos EUA, entre os quais a C. pipiens geralmente é considerada a mais importante. O vírus também foi isolado de espécies de carrapatos duros (Ixodidae) e moles (Argasidae) nas regiões da Europa, África e Ásia, nas quais o WNV é endêmico, embora a probabilidade e a importância da transmissão do WNV por carrapatos sejam desconhecidas.

O WNV é mantido em ciclos de transmissão naturais entre mosquitos vetores e aves hospedeiras-reservatórios. Várias espécies de aves silvestres (p. ex., corvos, pintarroxos, pardais, quíscalos, gaviões, corujas e outros) alcançam títulos de viremia suficientes para infectar mosquitos (com base em estudos laboratoriais nos mosquitos C. pipiens), enquanto os títulos de viremia em frangos e perus domésticos raramente atingem esse nível.

Como o WNV é transmitido principalmente por mosquitos, então a detecção da doença e as epidemias são geralmente sazonais (ou seja, do meio do verão até o meio/final do outono) em regiões de clima temperado, e podem ocorrer o ano todo em regiões tropicais. 

Transmissão do vírus do Nilo Ocidental em aves

A principal via de transmissão do vírus do Nilo Ocidental é pela picada de um mosquito infectado (principalmente por espécies dos mosquitos do gênero Culex). A espécie de mosquito vetor predominante varia de acordo com a área geográfica, e as espécies hospedeiras preferidas diferem entre as espécies de mosquitos.

A transmissão de uma ave para outra também foi demonstrada de forma experimental em aves confinadas em espaços limitados, provavelmente pela ingestão de alimentos e água compartilhados, que estão contaminados pelo vírus, já que o vírus pode ser eliminado por via oral ou cloacal. 

A ingestão direta de WNV infeccioso (fluido, mosquitos ou tecidos infectados) também causou infecção experimental em algumas aves. Espécies de aves de rapina podem ser infectadas pela ingestão de presas infectadas. Embora a ingestão provavelmente seja uma via de transmissão incomum e não significativa do ponto epidemiológico, continua sendo uma possibilidade em aves domésticas (p. ex., aves de produção) em alojamento de alta densidade, com alimentos e água compartilhados.

Achados clínicos do vírus do Nilo Ocidental em aves

Em geral, as aves suscetíveis à doença associada ao vírus do Nilo Ocidental podem apresentar uma variedade de sinais clínicos não específicos (p. ex., caquexia, desidratação, plumagem anormal ou perda de penas, fraqueza, posição de decúbito, cabeça caída, anorexia, letargia, penas eriçadas) e sinais clínicos neurológicos (p. ex., ataxia, cabeça inclinada, nistagmo, tremores, paresia dos membros posteriores, convulsões, cegueira). Veja as imagens de infecções pelo WNV no , , e .

Aves jovens (imaturas) de muitas espécies geralmente são mais suscetíveis à doença, apresentando títulos mais altos de viremia do que aves mais velhas (ou seja, adultas). Pintinhos muito jovens (p. ex., 1 dia após a eclosão), infectados com WNV de forma experimental, apresentaram penas eriçadas, fraqueza e letargia antes da morte. Não se sabe que pintos mais velhos, frangos adultos e perus desenvolvam doença associada ao WNV. Ao que tudo indica, são altamente resistentes. Além disso, frequentemente os frangos domésticos soroconvertem sem nem mesmo apresentar sinais clínicos da doença, e as infecções experimentais falharam em induzir a doença. 

Entre outras aves domesticadas e semidomesticadas, algumas raças de gansos e patos são clinicamente afetadas pela infecção pelo WNV. Da mesma forma, algumas espécies de aves aquáticas silvestres e outras aves aquáticas são suscetíveis à doença do Nilo Ocidental. As aves silvestres mais suscetíveis pertencem à família dos corvídeos (p. ex., corvos, gralhas e gaios); entretanto, numerosas outras espécies de passeriformes (p. ex., pardais, quíscalos e tentilhões), aves de rapina (p. ex., corujas, gaviões, águias e falcões) e psitacídeos (p. ex., papagaios, periquitos e araras-pequenas), bem como alguns galiformes (p. ex., tetraz-de-colar e tetraz-cauda-de-faisão), também são suscetíveis à doença fatal. 

Lesões

Não há lesões patognomônicas macroscópicas; no entanto, podem ocorrer estrias pálidas irregulares, focos irregulares ou manchas no epicárdio e miocárdio ou um coração uniformemente pálido, assim como esplenomegalia e hepatomegalia (veja as imagens de WNV com e ). Os vasos sanguíneos nas meninges podem estar congestionados; no entanto, este é um achado não específico e inconsistente. É possível observar também emaciação; no entanto, em muitos casos, a doença é aguda e as aves apresentam condição corporal de regular a boa.

Os achados histopatológicos podem incluir miocardite não supurativa (linfoplasmacítica), encefalite, endoftalmite, nefrite, hepatite, adrenalite, perineurite (p. ex., no plexo miosentérico), perivasculite e arterite.

Além disso, podem ocorrer necrose miocárdica, das glândulas adrenais e do pâncreas, tanto sem inflamação (isto é, de peraguda a aguda) quanto concomitantemente à inflamação. Em casos agudos, o miocárdio pode apresentar degeneração sutil a extensa e necrose das miofibras; os casos mais crônicos podem ser associados à miocardite linfoplasmocítica. Da mesma forma, as lesões cerebrais podem ser mínimas no início da infecção; no entanto, com a progressão da infecção, as lesões cerebrais podem evoluir para meningoencefalite linfoplasmocítica (muitas vezes perivascular), gliose e degeneração neuronal.

Diagnóstico do vírus do Nilo Ocidental em aves

  • Ante mortem: testes sorológicos, isolamento do vírus ou ensaio de RT-PCR de sangue ou swabs

  • Post mortem: isolamento do vírus, ensaio de RT-PCR ou marcação imuno-histoquímica em conjunto com exame histopatológico de tecidos

A doença associada ao vírus do Nilo Ocidental pode se manifestar clinicamente com doença não específica (p. ex., emaciação, desidratação, plumagem anormal ou perda de penas, anorexia, letargia, penas eriçadas) ou neurológica (p. ex., ataxia, cabeça inclinada, nistagmo, tremores, paresia dos membros posteriores, convulsões, cegueira). Em alguns casos, a morte pode ocorrer sem sinais clínicos premonitórios.

Geralmente, o diagnóstico é feito pelo isolamento do vírus ou ensaio de RT-PCR de sangue ou outros tecidos, e as amostras podem ser agrupadas (pooling) para maximizar a detecção. O ensaio de RT-PCR usando esfregaços da cavidade orofaríngea (com menos frequência da cavidade da cloaca) também pode ser útil em casos agudos. Em aves que morrem devido à infecção aguda, altas titulações de vírus geralmente ocorrem nos tecidos, no sangue e nas secreções da orofaringe e da cloaca. O diagnóstico post mortem também pode ser confirmado por exame histopatológico em conjunto com marcação imuno-histoquímica.

Os testes sorológicos (ELISA) não estão amplamente disponíveis comercialmente; no entanto, a demonstração de aumento de 4 vezes ou mais nas titulações de anticorpos anti-WNV (agudo e convalescente; ou seja, coletado com diferença de 2-4 semanas) também indica infecção recente. Uma única amostra soropositiva apenas demonstra que houve infecção prévia, já que os anticorpos anti-WNV provavelmente duram a vida toda em muitas espécies aviárias; então, o tempo de infecção e surgimento da doença não pode ser determinado por um único resultado soropositivo.

O teste de neutralização por redução de placas é o padrão-ouro para testes sorológicos de WNV; no entanto, ele é muito trabalhoso porque o vírus da encefalite de St. Louis (SLEV), que está intimamente relacionado, deve ser descartado por titulações séricas pareadas devido à reatividade cruzada.

Os tecidos preferidos post mortem para diagnóstico de infecção recente pelo WNV através de isolamento de vírus e ensaio de RT-PCR são coração, baço, rim e cérebro; a coleta de pequenas porções de tecido para teste pode aumentar as chances de detecção. O cérebro é útil, mas pode fornecer resultados falso-negativos se testado como tecido isolado, especialmente em infecções agudas.

Os tecidos devem ser homogeneizados antes do isolamento do vírus ou ensaio de RT-PCR. O ensaio de RT-PCR é o teste de diagnóstico normalmente mais usado para o WNV; o isolamento do vírus é normalmente menos realizado comercialmente porque exige instalações com contenção de biossegurança. Os tecidos podem conter vírus infeccioso por até aproximadamente 1–2 semanas após a infecção inicial (e o sangue por aproximadamente 1 semana); após esse período, o vírus geralmente é rapidamente eliminado dos tecidos em aves sobreviventes.

A marcação imuno-histoquímica também pode ser usada para confirmar a infecção através da detecção do antígeno viral em tecidos fixados em formalina e embebidos em parafina (FFPE). Isso pode incluir uma variedade de tecidos; no entanto, coração, rim, glândulas adrenais, baço e cérebro podem ser os mais úteis, dependendo do tempo após a infecção. É preferível a avaliação e teste de tecidos com lesões agudas. Além disso, a marcação imuno-histoquímica de células mononucleares circulantes no sangue pode estar presente e ser um indicativo de infecção.

Diagnósticos diferenciais para doença do Nilo Ocidental em aves incluem outros vírus encefalíticos (p. ex., vírus da gripe aviária altamente patogênicos e vírus da encefalite equina oriental); infecções parasitárias, como das espécies Sarcocystis, Toxoplasma e Baylisascaris; infecções bacterianas por agentes, como das espécies Riemerella anatipestifer, Streptococcus gallolyticus e Erysipelothrix, Listeria e Salmonella; doença de Newcastle velogênica viscerotrópica; paramixovírus aviário tipo 1 e bornavírus aviário. 

Trauma, algumas toxinas (p. ex., ionóforos, organofosforados e carbamatos, chumbo) e neoplasias do SNC e multicêntricas (p. ex., linfoma) também podem causar sinais clínicos não específicos ou neurológicos em aves e são diagnósticos diferenciais adicionais que devem ser considerados em conjunto com o manejo e as condições ambientais.

Tratamento, prevenção e controle do vírus do Nilo Ocidental em aves

  • Cuidados de suporte

  • Controle de mosquitos

  • Vacinação para proteção limitada

O tratamento da doença associada ao WNV é primariamente de suporte e inclui fluidos parenterais, alimentação assistida, aquecimento suplementar, se indicado, e confinamento em gaiolas forradas (no caso de convulsões). Essas medidas são tipicamente limitadas às aves de alto valor, como aquelas em zoológicos ou outros locais para espécies cativas e ameaçadas de extinção.

O controle de mosquitos é um componente essencial de programas de prevenção do vírus do Nilo Ocidental ou de qualquer outra doença transmitida por mosquitos. Infelizmente, é difícil de ser implementado em áreas grandes e ambientes rurais por causa das distâncias que os mosquitos podem voar ou ser levados pelas correntes de vento.

Água parada e outros locais semelhantes de proliferação de insetos nas proximidades de criações domésticas densamente povoadas em quintais e outros ambientes externos, bem como de granjas avícolas, devem ser tratados com larvicidas ou esvaziados sempre que possível, especialmente durante as estações em que se sabe haver reprodução de mosquitos. Granjas e outros locais de aves em cativeiro (incluindo zoológicos e locais de reabilitação) devem ser construídos para serem à prova de mosquitos (p. ex., uso de telas finas ou construções sólidas que evitam a passagem de mosquitos por paredes, janelas ou portas). 

Em algumas áreas, programas locais ou regionais de controle de mosquitos fazem pulverização de inseticidas, que têm como alvo mosquitos adultos e larvas. Como o WNV e muitos outros vírus transmitidos por artrópodes são zoonóticos, os órgãos de saúde pública podem ser envolvidos no controle e na gestão de mosquitos em algumas áreas. A pulverização de alguns produtos químicos próximo de locais habitados por aves pode ser prejudicial à saúde respiratória deles; por isso, nestes casos, alternativas não tóxicas devem ser consideradas.

Embora não haja nenhuma vacina para WNV comercialmente disponível e licenciada para uso em aves, várias formulações (por exemplo, inativada, vetorizada por canaripoxvírus, DNA mediado por plasmídeos) foram testadas e usadas em várias espécies de aves. O uso é geralmente limitado a indivíduos cativos ou bandos de alto valor (p. ex., programas de recuperação de espécies ameaçadas ou em perigo de extinção, zoológicos, coleções educativas).

A proteção imune resultante dessas vacinações é variável e não deve ser presumida; o reforço da imunização geralmente é necessário. Além disso, a transferência passiva de anticorpos maternos foi documentada em algumas espécies aviárias e pode interferir na vacinação de aves imaturas. 

Risco zoonótico do vírus do Nilo Ocidental de aves

O vírus do Nilo Ocidental é zoonótico, com o risco primário de infecção sendo a picada de mosquito. O WNV é uma importante causa de doença neurológica em humanos, e aproximadamente 1/150 (0,67%) humanos infectados com o WNV desenvolvem doença neurológica, incluindo encefalite. Assim como nas recomendações para aves e outros animais, a melhor estratégia de prevenção para humanos é evitar picadas de mosquito.

Pontos-chave

  • Em geral, aves de produção e perus domésticos são resistentes ou apresentam baixa suscetibilidade à doença clínica associada ao WNV; em contraste, algumas espécies de galináceos silvestres (p. ex., alguns tetrazes) e outras categorias de aves.

  • A suscetibilidade à doença grave e morte entre espécies de aves silvestres varia; no entanto, corvídeos (corvos, gralhas) geralmente morrem prontamente e com frequência, enquanto aves de rapina (p. ex., corujas, gaviões e águias) e alguns psitacídeos (p. ex., papagaios, periquitos, conures) também podem desenvolver doença fatal.

  • Devido à falta de opções de tratamento específicas, a chave para a prevenção da infecção pelo WNV é evitar o contato de mosquitos com aves.

  • A vacinação pode ser usada para algumas aves, mas a resposta é variável; e não há vacinas comercialmente disponíveis licenciadas para uso em aves.

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